第三季不是一个常规季，而是一个只有四部分的迷你季。虽然名义上该剧还未被取消，但第三季就是终结季的事实恐怕无法改变。在地方行政长官Munk被吊死之后，两名奥斯陆来的警官进驻坚毅镇对这起谋杀案展开调查。他们很快发现，这个看似宁静美好的地方实际上暗流涌动，这里的居民每个人都有黑暗的秘密。与此同时，Hildur和Munk的死给坚毅镇造成极大的冲击，无论警察、科学家还是普通居民都要为整件事情承担一定的责任，提防寄生虫的进一步伤害和萨满巫师的愤怒。Dan Andersson已经迷失了方向，尽管他没有被寄生虫杀死，也逃过了冰冷的北极海水、药物过量、绑架和酷刑的诸多折磨，但这位坚毅镇警长无法再判断正与邪、对与错，他的世界在崩塌、在碎裂、在快速改变。伤心和失败的打击让Michael Lennox走上了酗酒的道路，几乎快把自己喝死——直到他过去认识的女人Elsa Schenthal突然来到镇上。他们两人的历史已经非常久远，但曾经发生过的事情仍然历历在目……因为Elsa要为许多灾难负主要责任。Elsa向Michael提供了一条救赎之路。另一方面，那些不愿安息的逝者的「幽灵」开始在小镇边缘出现，让这个冰冻的、与世隔绝的北极世界陷入新的危机。
经过九死一生的锤炼，为了揪出杀害父亲的真正凶手，化艾米丽·索恩（艾米丽·范坎普 Emily Van Camp 饰）在诺兰（加百利·曼恩 Gabriel Mann 饰）的陪同下，再次返回了没有社交女王维多利亚•格雷森，却仍危机四伏的海滨小镇汉普顿。此时此刻，夏洛特（Christa B. Allen 饰）涉嫌吸毒被带走询问，返回的维多利亚（玛德琳·斯托 Madeleine Stowe 饰）和白头人似乎正策划新的阴谋，阿曼达（Margarita Levieva 饰）腹中那个身份未决的婴孩。乱云怒海之下，是艾米丽追查真相从未停止的决心，和蓄势待发、随时随地展开无情复仇的獠牙。深仇大恨与贪欲私心，裹挟着所有的相关人落入无法抽身的漩涡…… 本片根据大仲马的经典名作《基督山伯爵》改编。
1780年的英国，罗斯·波达克（艾丹·特纳 Aidan Turner 饰）为了逃避走私指控被迫参军并远赴美洲战场作战，将未婚妻伊丽莎白（海达·里德 Heida Reed 饰）留在身后。三年后，罗斯从美国独立战争的战场上返回家乡康沃尔郡。他发现父亲已经死了，父亲的矿场关门了，其他家族矿场也在不断裁员，房子破败不堪，就连伊丽莎白也将嫁给自己的堂兄弗朗西斯（凯尔·索列尔 Kyle Soller 饰）。
以Sookie去了精灵界开始，在精灵界Sookie遇到了她的爷爷，她爷爷告诉她只是来了两天而已，但是精灵界的两天相当于人界的二十年。Sookie离开精灵界回到人界，已经是一年后。Sam与一群变形人好友乐得聊天，而Tara则离开了小镇，而此时的Bill已经是路易西安纳州的新王。Eric则隶属于他。而原来Bill则是当权者们派往原来Queen的间谍。此时的Jessica也与爱郎Hoyt在一起了。而Lafayette与他的同性恋男友则开始参加一些巫师聚会。聚会是由一个热爱魔法的老女人Marnie（本季大反派）所举办。Marnie召唤出几百年前曾经对吸血鬼进行过大屠杀但最后被烧死的女巫役亡师Antoneo鬼魂。Bill知道有女巫集会，派Eric去查探，结果在被Antoneo附身的Marnie施展咒语下失忆，开车回家的Sookie发现了失忆的Eric，于是将他带回家。没有了千年记忆的包袱及对人类的轻视与自我保护，Eric呈现单纯率真的本性。对于从前那个傲慢的千年吸血鬼，Sookie是又爱又怕，但是对于这个失忆版本的Eric， Sookie根本无法抗拒，渐渐地放下心防，即使死去奶奶的灵魂警告她，这种状态只是暂时的，但她仍无法控制地爱上Eric。而Jason则被豹人女友绑架，并且被性侵。虽然后来逃出生天，但却已经伤重，被路过的Jessica与Hoyt所救，同时也因为Jessica的血而与Jessica渐生情愫。后来Eric和Sookie协助Bill对抗Marnie和她的巫师手下，混乱之中，Sookie被流弹打到，而Eric却被Marnie控制了。伤重的Sookie被Alcide和Bill所救，Bill将他的血给Sookie，救了她一命，然而体内有了两个吸血鬼血的Sookie却陷入了感情两难的局面。在该季第10集，Sookie的精灵力量令到Eric恢复记忆，同时也发现Marnie才是幕后黑手，Antoneo只是受其操控的傀儡。同时Lafayette也被发现是灵媒，可以看见鬼魂。而Sookie等人也因此被困在用作聚会的月神酒店。同一时候，Andy则与一精灵“相恋”。最后因为Sookie力量再次爆发而使得Marnie的咒语再次失效，而Bill与Eric则得以杀入酒店将Marnie枪决。但Marnie却冤魂不息，在Lafaytte进入熟睡时附身。
